Đền Thiên Trường được xây trên nền Thái miếu và cung Trùng Quang của nhà Trần mà trước nữa là nhà thờ họ của họ Trần. Cung Trùng Quang là nơi các Thái thượng hoàng nhà Trần sống và làm việc. Đền Trần hiện nay được dân địa phương xây bằng gỗ từ năm Chính Hòa thứ 15 (tức năm 1695). Các năm 1773, 1854, 1895, 1907-1908, đền được mở rộng và xây thêm.

Đền Thiên Trường hiện tại gồm có tiền đường, trung đường, chính tẩm, thiêu hương, 2 dãy tả hữu vu, 2 dãy tả hữu ống muống, 2 dãy giải vũ Đông Tây. Tổng cộng có 9 tòa, 31 gian. Khung đền bằng gỗ lim, mái lợp ngói, nền lát gạch.

Tiền đường của đền Thiên Trường gồm 5 gian, dài 13 mét. Có 12 cột cái cùng 12 cột quân, tất cả đều được đặt trên chân tảng bằng đá hình cánh sen có từ thời Trần là chân cột cung Trùng Quang cũ. Tại đây có đặt ban thờ và bài vị của các quan có công lớn phù tá nhà Trần

Sau tiền đường là trung đường là nơi thờ 14 vị hoàng đế nhà Trần. Tuy nhiên, không có tượng thờ mà chỉ có bài vị. Trước cửa trung đường có ba cỗ ngai là nơi thờ bái vọng các vị hoàng đế.

Sau trung đường là chính tẩm gồm 3 gian. Đây là nơi thờ 4 vị thủy tổ của họ Trần và các phu nhân chính thất ở gian giữa. Các hoàng phi của nhà Trần cũng được đặt bài vị thờ ở 2 gian trái, phải.

Tòa thiêu hương (hay kinh đàn) là nơi đặt ban thờ và bài vị của các công thần nhà Trần. Có ban thờ riêng cho các quan văn, và ban thờ riêng cho các quan võ.